Putrezirea cărbunoasă a rădăcinilor și tulpinilor de floarea-soarelui – patogen ce poate compromite recolta

Compania Bayer în parteneriat cu USV „Regele Mihai I” din Timișoară aduce în atenția dumneavoastră informații importante despre patogenul Macrophomina phaseolina care atacă floarea soarelui și nu numai. Informațiile puse la dispoziția dumneavoastră vă pot ajuta să preveniți pierderile pe care acest patogen periculos le poate produce la floarea soarelui, mai ales la hibrizii sensibili.

Este oare fungul Macrophomina phaseolina un nou patogen pentru România, așa cum se vehiculează sau este doar necunoscut de către fermieri? Răspunsul este nu, nu este un patogen nou pentru România.

Fungul a fost raportat în multe țări, cum ar fi: Ungaria, România, Spania, Serbia, Italia, Bulgaria, Portugalia, Rusia, SUA, Cehia, Turcia, Slovacia [Csüllög et Tarcali, 2020]. Este adevărat că în România există puține studii cu privire la prezența patogenului în culturile de floarea soarelui.

În anul 1982, Comes et al. în cartea „Fitopatologie” nu descriu acest patogen la nici o plantă agricolă, deși în perioada 1981 – 1983 patogenul a creat probleme în multe țări din Europa [Tančić et al.,2012]. Mai târziu, Bontea (1985, 1986) descrie patogenul în cartea „Ciuperci parazite și saprofite din România”.

În 1990, Docea et Severin descriu patogenul la trei plante agricole (porumb, floarea soarelui, soia) în cartea „Ghid practic pentru recunoașterea și combaterea bolilor plantelor agricole”. Un studiu interesant a fost publicat în anul 1996 de către Ioniță et al., cu privire la prezența acestui patogen în diferite culturi agricole din România (soia, floarea soarelui, sfeclă, fasole, rapiță etc).

În cadrul acestui studiu, autorii au raportat frecvențe ridicate de atac ale fungului Macrophomina phaseolina la floarea soarelui între anii 1992 – 1994, cuprinse între 46,5% și 92,7%. În anul 2021, patogenul a fost raportat în mai multe culturi de floarea soarelui din vestul României unde a produs pagube majore, unele culturi fiind compromise în totalitate [Cotuna et Sărățeanu, 2021; Cotuna et al., 2022].

De ce este tot mai prezent fungul Macrophomina phaseolina în culturile de floarea soarelui din România?

Tendința de extindere a acestui patogen (specific zonelor calde) către zonele temperate a ieșit în evidență în ultimii ani, fiind raportate tot mai des pagube mari în culturile din aceste zone, unde patogenul nu se instala decât ocazional, în anii cu condiții climatice favorabile [Wrather et al. 1995; Manici et al., 2012].

Pe fondul creșterii temperaturilor și a lipsei apei din sol, patogenul Macrophomina phaseolina se extinde încet și sigur în zonele cu climat relativ răcoros. În zonele temperate patogenul își face simțită prezența din ce în ce mai des, nu doar sporadic cum se întâmpla mai demult.

Caracterul invaziv al patogenului M. phaseolina reiese din cele mai multe studii analizate. Pe lângă asta, numărul mare de plante gazdă, distribuția la nivel global, schimbările climatice arată că, fungul prezintă importanță deosebită pentru viitorul culturii de floarea soarelui și nu numai [Cotuna et al., 2022].

În România, pe fondul modificărilor climatice, al creșterii temperaturilor peste mediile multianuale, Macrophomina phaseolina și-ar putea face simțită prezența în culturile de floarea soarelui în fiecare an. Asta nu ar fi bine deloc, deoarece patogenul este greu de ținut sub control.

La condițiile de climă pot fi adăugate condițiile de sol, înrădăcinarea defectuoasă a plantelor, carențele de bor, știut fiind că patogenul se instalează cu ușurință pe plantele afectate de fiziopatii [Popescu, 2005].

Modificările climatice actuale (în special creșterea temperaturilor) ar putea influența pozitiv patosistemul Macrophomina phaseolina (Tassi) Goid. – Helianthus annus L. în zonele cu climat moderat.

În astfel de zone, Macrophomina phaseolina produce infecții doar în anii în care se înregistrează temperaturi ridicate și uscăciune. Astfel de situații au fost raportate în anii 1981 – 1983 în aproape toate țările europene, mai puțin Polonia [Tančić et al.,2012]. Coakley et al. (1999) susțin că, modificările climatice pot avea impact direct asupra patogenilor din cultura de floarea soarelui, susținând infecțiile.

Vremea caldă și secetoasă stimulează patogenul Macrophomina phaseolina. După Sarova et al. (2003), condițiile de vreme caldă și uscată (temperaturi cuprinse între 28 – 30 grade C și lipsa apei din sol) favorizează instalarea fungului.

În general, fungii care rezistă în sol sub formă de scleroți perioade lungi de timp ar putea tolera mult mai ușor condițiile climatice nefavorabile (seceta de exemplu). Lipsa apei din sol ar putea predispune plantele de floarea soarelui la atacul agenților patogeni sistemici care distrug și blochează vasele [Vear, 2016; Debaeke et al., 2017].

Recunoașterea simptomelor

Fungul M. phaseolina infectează plantele de floarea soarelui în primele stadii de dezvoltare dar simptomele nu apar decât spre sfârșitul perioadei de înflorire [Meyer et al., 1974; Docea et Severin, 1990].

Discutăm despre o infecție latentă în cazul acestui fung. Studiile arată că, de cele mai multe ori, plantele care aparent prezintă o bună dezvoltare în primele stadii vor prezenta simptome severe la maturitate. Plantele infectate se vor matura timpuriu, vor avea calatidii mai mici, uneori deformate și un număr redus de achene. În zona centrală a calatidiului multe flori sunt avortate [EPPO, 2000].

Fungul pătrunde inițial în rădăcinile secundare și terțiare după care ajunge în rădăcina primară. În urma infecției, în sistemul fibrovascular al rădăcinilor și internodurilor bazale, transportul nutrienților și al apei va fi blocat de fung. Plantele cu rădăcini bolnave pot fi smulse cu ușurință din sol iar uneori pier. La suprafața rădăcinilor bolnave dar și în interior se formează microscleroți de culoare neagră [Ahmad et Burney, 1990; Docea et Severin, 1990].

Primele simptome apar spre sfârșitul stadiului de înflorire al florii soarelui, fiind vizibile pe tulpini și rădăcini. Tulpinile prezintă simptome în zona bazală sau în treimea inferioară [Docea et Severin, 1990; Popescu, 2005].

La suprafața tulpinilor atacate apare o decolorare cenușie cu reflexe argintii uneori, tipică acestui agent patogen. În țesuturile infectate fungul va forma numeroși microscleroți de culoare neagră, ce dau aspect cenușiu – negricios, asemănat de unii autori cu o pulbere fină de cărbune.

Măduva din partea inferioară a tulpinilor capătă aspect negricios datorită microscleroților [Yang et Owen, 1982; Kolte, 1985; Khan, 2007]. În zona infectată fungul poate distruge măduva în totalitate. Uneori se observă că măduva nu este distrusă în totalitate dar este desfăcută în discuri cu aspect de „farfurii etajate” [Docea et Severin, 1990; Popescu, 2005].

De asemenea, epiderma bolnavă se desprinde cu ușurință de tulpină. Sub epiderma infectată cât și la suprafață se observă cu ușurință microscleroții negri care se formează din abundență. Microscleroții dau aspect negru-cenușiu, cărbunos țesuturilor atacate [Sinclair, 1982; Kolte, 1985]. În cazurile grave, Csüllög et al. (2020) arată că tulpinile bolnave au aspect carbonizat. Pe lângă microscleroți, ciuperca poate forma picnidii pe tulpini, dar asta se întâmplă mai rar în condiții naturale.

Plantele bolnave se pot ofili începând de la înflorit până la maturitatea plantelor. Cu cât frecvența plantelor atacate este mai ridicată iar hibrizii sensibili, pierderile de producție pot fi foarte mari (Prioletta et Bazzalo, 1998).

Supraviețuirea fungului

Macrophomina phaseolina rezistă în sol sub formă de microscleroți, pe resturile vegetale dar și în masa de semințe [EPPO, 2000; Csüllög et al., 2020; Popescu, 2005; Docea et Severin, 1990]. Microscleroții pot supraviețui în sol de la 2 până la 15 ani [Baird et al., 2003; Gupta et al., 2012; Csüllög et al., 2020].

Condițiile climatice în care se realizează infecțiile

Infecțiile sunt influențate în principal de temperatură, mai ales de temperaturile solului de peste 28 grade C și de precipitații [EPPO, 2000]. De aceea, plantele de floarea soarelui pot fi atacate de Macrophomina phaseolina în perioadele secetoase și cu temperaturi ridicate (preferate).

Temperatura, umiditatea atmosferică și cea disponibilă sunt foarte importante în realizarea infecțiilor cu Macrophomina phaseolina. După Marquez et al. (2021), microscleroții germinează la temperaturi cuprinse între 30 – 35 grade C.

Când plantele sunt tinere (primele stadii de dezvoltare), fungul le poate infecta în 24 – 48 ore în condiții de temperatură scăzută și umiditate ridicată. Chiar dacă sunt infectate, la tinerele plăntuțe simptomele nu sunt vizibile.

Fungul evoluează lent în plantele atacate până la formarea achenelor. Manifestarea bolii la exterior sau apariția simptomelor tipice are loc în perioada de formare a semințelor, când umiditatea este scăzută și temperatura ridicată [Ahmed, 1996; Khan, 2007].

Scenariile climatice realizate în Europa arată că, creșterea temperaturilor în zonele cu climat temperat, însoțită de lipsa precipitațiilor ar putea crea probleme deosebite în culturile de floarea soarelui, făcându-le vulnerabile la atacul patogenului M. phaseolina [Debaeke et al., 2017].

Acesta reușește să supraviețuiască în condițiile menționate datorită microscleroților pe care îi formează în țesuturile gazdei (rădăcini și tulpini) [Cook et al., 1973; Short et al., 1980].

Alți factori care predispun plantele la infecție

Densitatea ridicată, rănile mecanice, atacul insectelor sunt factori care favorizează instalarea patogenului [Shiekh et Ghaffar, 1984; Ahmed et al., 1991]. Popescu (2005) arată că fungul infectează în general plantele cu afecțiuni fiziopatice, la care creșterea rădăcinii principale este stopată iar rădăcinile secundare încep să îmbătrânească.

La aceste plante, sistemul radicular va fi ocupat de Fusarium sp. dar și de alte ciuperci care pregătesc astfel țesuturile radiculare pentru infecția cu Macrophomina phaseolina. Aproape întotdeauna, pe rădăcinile atacate de fung se observă micelii albe – rozii specifice fungului Fusarium sp.

Managementul integrat al patogenului Macrophomina phaseolina

Managementul integrat constă într-o sumă de măsuri de combatere ce pot fi utilizate echilibrat pentru a proteja mediul, entomofauna utilă, sănătatea oamenilor și animalelor.

În managementul putrezirii cărbunoase a florii soarelui este esențială utilizarea unei strategii de combatere care să includă măsurile de prevenție, măsurile biologice și mai puțin măsurile chimice (ineficiente de cele mai multe ori). Doar așa pot fi evitate pierderile pe care patogenul este capabil să le producă cât și impactul pesticidelor asupra mediului (în cazul utilizării excesive) – Vimal et al., 2017.

Abordarea metodelor profilactice și biologice este esențială în prezent. Noile cercetări cu privire la agenții biologici de control sunt încurajatoare, deși sunt necesare mai multe teste în condiții naturale de câmp.

Metode profilactice

Cele mai importante în combaterea acestui fung extrem de periculos și greu de combătut sunt măsurile de prevenție sau profilactice [Hafeez și Ahmad, 1997]. Aceste măsuri sunt: alegerea unui hibrid rezistent sau tolerant la boală, irigarea culturilor în condiții de secetă și temperaturi ridicate, distrugerea resturilor vegetale infectate (sunt pline de microscleroți), înființarea culturilor în soluri cu textură corespunzătoare, respectarea rotației culturilor.

Cu privire la rotație, nu întotdeauna rezultatele sunt cele scontate din cauza polifagiei ciupercii, care are capacitatea de a infecta peste 300 de plante cultivate și buruieni [Francl et al., 1988; EPPO, 2000; Popescu, 2005].

Pe lângă măsurile amintite, se recomandă utilizarea la semănat de sămânță liberă de microscleroți, lucrări ale solului de calitate superioară, igiena culturală [Docea et Severin, 1990].

Metode chimice

Deoarece controlul chimic al acestui fung este foarte dificil (lipsa fungicidelor care să combată patogenul la nivelul sistemului radicular), numeroase studii se fac pe această temă [Chamorro et al., 2015a; Lokesh et al., 2020; Marquez et al., 2021].

Experimentele realizate în laborator de către Csüllög et Tarcali (2020), arată că nu există fungicide eficiente împotriva acestui fung. În cadrul studiului au fost testate câteva fungicide: azoxystrobin, ciproconazol, procloraz și piraclostrobin (unele au fost retrase între timp). Dintre ele, doar proclorazul a oprit creșterea hifelor și a microscleroților. Concluzia studiului a fost că, doar rezistența genetică ar putea da rezultate în combatere.

În solurile infectate se pot face fumigări cu substanțe aprobate. Această metodă este destul de costisitoare și poluantă, fiind utilizată pe scară redusă [Lokesh et al., 2020].

Metode non-poluante

Biofumigația ar putea fi o alternativă pentru gestionarea patogenului M. phaseolina la floarea soarelui. Biofumigația constă în cultivarea și încorporarea unei Brassicaceae (cultură de acoperire) în sol pentru a produce substanțe biocide.

Studii foarte recente arată efectele biocide ale izotiocianaților (isothiocyanates) asupra fungilor patogeni din sol [Ait-Kaci et al., 2020]. Eficacitatea biofumigării este oscilantă fiind influențată de mulți factori arată Motisi et al. (2010). Același autor aduce în atenție creșteri ale intensității de atac ale unor patogeni după biofumigație. De aceea sunt necesare studii mai numeroase care să ateste că biofumigarea este eficientă în controlul patogenilor din culturile de floarea soarelui și să evidențieze posibilele dezavantaje ale acestei metode [Ait-Kaci et al., 2020].

O altă metodă non – poluantă ce poate fi utilizată este solarizarea terenului infectat. Greu de aplicat și această metodă pe suprafețe mari. Pe lângă asta, terenul nu poate fi cultivat pe perioada solarizării.

Metode biologice

În sistemele de combatere integrată a patogenilor din cultura de floarea soarelui, agenții biologici (fungi, bacterii, virusuri) pot înlocui unele tratamente chimice. În acest sens se fac multe testări în laborator cu privire la eficacitatea în combatere a unor antagoniști (fungi și bacterii) dar și a micorizelor.

Se cunoaște de mult timp că micorizele arbusculare au efecte benefice asupra plantelor, favorizând absorbția nutrienților și protejând plantele de atacul unor patogeni și dăunători [Karthikeyan et al., 2016; Marquez et al., 2019; Cotuna et al., 2013]. În cazul florii soarelui, s-a constatat că, simbioza cu micorizele arbusculare nu poate opri infecția cu M. phaseolina [Spagnoletti et al., 2017; 2020].

Fungii antagoniști Trichoderma viride și Trichoderma harzianum s-au dovedit a fi eficienți pentru controlul fungului M. phaseolina [Alice et al., 1996]. În general, ciupercile din genul Trichoderma s-au dovedit agenți biologici de control eficienți [Hyder et al., 2017].

Dintre speciile de Trichoderma, T. longibrachiatum, prin inhibarea directă dar și cu ajutorul compușilor organici volatili microbieni (antibioză), a redus creșterile miceliene ale patogenului M. phaseolina, prin modificarea structurii acestora [Sridharan et al.,2020].

Eficacitate foarte bună s-a înregistrat în cazul combinațiilor dintre fungul Trichoderma harzianum și bacteria Pseudomonas fluorescens, care au redus germinația scleroților ciupercii în condiții naturale în procent de 60% [Sristava et al., 1996].

Agenții biologici bacterieni din zona rizosferei sunt tot mai mult testați pentru combaterea biologică a fungului M. phaseolina. Unele rizobacterii și-au dovedit capacitatea de a inhiba creșterea acestui fung. Astfel, Bacillus amyloliquefaciens și Bacillus siamensis au demonstrat efect fungistatic foarte bun asupra scleroților fungului [Torres et al., 2016; Hussain et Khan, 2020].

După Simonetti et al. (2015), rizobacteriile Pseudomonas fluorescens și Bacillus subtilis pot inhiba M. phaseolina conform testelor efectuate in vitro și in vivo. Un studiu recent, arată că, B. contaminans ar opri dezvoltarea fungului M. phaseolina prin reducerea patogenității [Zaman et al., 2020].

Bibliografie:

• Ait-Kaci, Ahmed, N., Dechamp-Guillaume, G, Seassau, C., 2020, Biofumigation to protect oilseed crops: focus on management of soilborne fungi of sunflower. OCL 27: 59.
• Ahmad, I., Burney, K., 1990, Macrophomina phaseolina infection and charcoal rot development in sunflower and field conditions. 3rd International Conference Plant Protection in tropics. March 20 – 23, Grantings, Islands Paeau, Malaysia.
• Ahmad, I., Burney, K., Asad, S., 1991, Current status of sunflower diseases in Pakistan. National Symposium on Status of Plant Pathology in Pakistan. December 3 – 5, 1991, Karachi, P. 53.
• Ahmad, Y., 1996, Biology and control of corn stalk rot. Ph.D. Thesis, Department of Biological Science, Quaid-i-Azam University, Islamabad, Pakistan.
• Alice, D., E. G., Ebenezar, K., Siraprakasan, 1996, Biocontrol of Macrophomina phaseolina causing root rot of jasmine. J. Ecobiol., 8: 17 – 20.
• Baird, R., E., Watson, C., E., Scruggs, M., 2003, Relative longevity of Macrophomina phaseolina and associated mycobiota on residual soybean roots in soil. Plant Dis. 87: 563 – 566.
• Bontea, V., 1985, Ciuperci parazite și saprofite din România, vol. I, Editura Acad. R. S. R., București, 590 p.
• Bontea, V., 1986, Ciuperci parazite și saprofite din România, vol. II, Editura Acad. R. S. R., București, 474 p.
• Chamorro, M., Domínguez, P., Medina, J., J., Miranda, L., Soria, C., Romero, F., et al., 2015a, Assessment of chemical and biosolarization treatments for the control of Macrophomina phaseolina in strawberries. Sci. Hortic. (Amsterdam) 192, 361 – 368.
• Coakley, S., M., Scherm, H., Chakraborty, S., 1999, Climate change and plant disease management. Annu Rev Phytopathol 37: 399 – 426.
• Cook, G., E., Boosalis, M., G., Dunkle, L., D., Odvody, G., N., 1973, Survival of Macrophomina phaseoli in corn and sorghum stalk residue. Plant Dis. Rep. 57: 873 – 875.
• Comes, I., Lazăr, A., Bobeș, I., Hatman, M., Drăcea, A., E., 1982, Fitopatologie, Editura Didactică și Pedagogică București, 455 p
• Cotuna, O., Sărățeanu, V., Durău C., 2013, Influence of arbuscular mycorrhizae (AM) colonization on plant growth: Plantago lanceolata L., case study, Journal of Food, Agriculture & Environment, vol. 11 (3&4): 2005 – 2008.
• Cotuna, O., Sărățeanu, V., 2021, Putrezirea cărbunoasă a rădăcinilor și tulpinilor de floarea soarelui – Macrophomina phaseolina (Tassi) Goidanich cu forma microscleroțială Rhizoctonia bataticola (Taubenhaus) E. J. Butler, Agricultura Banatului nr. 3 (148), 77 – 82, Editura Agroprint, ISSN – L – 1483 – 1313; ISSN 2559 – 1614 (online).
• Cotuna, Otilia, Paraschivu, Mirela, Sărățeanu, Veronica, 2022, Charcoal rot of the sunflower roots and stems (Macrophomina phaseolina (Tassi) Goid.) – an overview, Scientific papers – Series management economic engineering in agriculture and rural development, volume 22, Issue 1, 2022, ISSN 2284-7995, eISSN 2285-3952, 107 – 116.
• Csüllög, K., Tarcali, G., 2020, Investigation of the mycelial compatibility of Macrophomina phaseolina. Folia Oecologica, 47 (2): 153 – 158.
• Csüllög, K., Tarcali G., 2020, Examination of different fungicides against Macrophomina phaseolina in laboratory conditions, Acta Agraria Debreceniensis 2020 – 2, 65 – 69.
• Csüllög, K., Racz, E., D., Tarcali, G., 2020, The Charcoal rot disease (Macrophomina phaseolina (Tassi) Goid.) in Hungary, Characterization of Macrophomina phaseolina fungus, National Seminar on Recent Advances in Fungal Diversity, Plant – Microbes Interaction and Disease Management At: Banaras Hindu University, Varanasi, India.
• Debaeke, P., Casadebaig, P., Flenet, F., Langlade, N., 2017, Sunflower crop and climate change: vulnerability, adaptation, and mitigation potential from case-studies in Europe. OCL, 2017, 24(1) D102.
• Docea, E., Severin, V., 1990, Ghid pentru recunoașterea și combaterea bolilor plantelor agricole, Editura Ceres, București, p. 137, 320 p.
• Francl, L., J., Wyllie, T., D., Rosenbrock, S., M., 1988, Influence of crop rotation on population density of Macrophomina phaseolina in soil infested with Heterodera glycines. Plant Dis. 72, 760 – 764.
• Gupta, G., K., Sharma, S., K., Ramteke, R., 2012, Biology, epidemiology and management of the pathogenic fungus Macrophomina phaseolina (Tassi) goid with special reference to charcoal rot of soybean (Glycine max (L.) Merrill). J. Phytopathol. 160, 167 –180.
• Hafeez, A., Ahmad, S., 1997, Screening of sunflower germplasm for resistance to charcoal rot in Pakistan. Pak. J. of Phytopathology 9:74 – 76.
• Hussain, T., Khan, A., A., 2020, Determining the antifungal activity and characterization of Bacillus siamensis AMU03 against Macrophomina phaseolina (Tassi) Goid. Indian Phytopathol. 73, 507 – 516.
• Hyder, S., Inam-ul-haq, M., Bibi, S., Humayun, A., 2017, Novel potential of Trichoderma spp. as biocontrol agent. J. Entomol. Zool. Stud. 5, 214 – 222.
• Ioniță, A., Iliescu, H., Kupferberg., S., 1996. Macrophomina phaseolina – one of the main pathogens of sunflower crop in Romania. In Proceedings of the 14th international sunflower conference. Beijing, China, June 12–20, 1996. Shenyang: ISA, p. 718 – 723.
• Khan, S. N., 2007, Macrophomina phaseolina as causal agent for charcoal rot of sunflower, Mycopath (2007) 5 (2): 111 – 118.
• Karthikeyan, B., Abitha, B., Henry, A., J., Sa, T., Joe, M., M., 2016, “Interaction of Rhizobacteria with Arbuscular Mycorrhizal fungi (AMF) and their role in stress abetment in agriculture,” in Recent Advances on Mycorrhizal Fungi, ed. M. C. Pagano (Cham: Springer), 117–142.
• Kolte, S., J., 1985, Diseases of annual edible oilseed crops. Vol. II. Boca Raton, Florida: CRC Press, p. 33 – 44.
• Lokesh, R., Rakholiya, K., B., Thesiya, M., R., 2020, Evaluation of different fungicides against Macrophomina phaseolina (Tassi) goid. causing dry root rot of chickpea (Cicer arietinum L.) in vitro. Artic. Int. J. Curr. Microbiol. Appl. Sci. 9, 1 – 11.
• Manici, L., M., Donatelli, M., Fumagalli, D., Lazzari, A., Bregaglio, S., 2012, Potential response of soil-borne fungal pathogens affecting crops to scenarios of climate change in Europe, International Environmental Modelling and Software Society (iEMSs),2012 International Congress on Environmental Modelling and Software Managing Resources of a Limited Planet, Sixth Biennial Meeting, Leipzig, Germany R. Seppelt, A.A. Voinov, S. Lange, D. Bankamp (Eds.), 9 p.
• Marquez, N., Giachero, M., L., Declerck, S., Ducasse, D., A., 2021, Macrophomina phaseolina: General Characteristics of Pathogenicity and Methods of Control. Front. Plant Sci. 12:634397.
• Motisi, N., Doré, T., Lucas, P., Montfort, F., 2010, Dealing with the variability in biofumigation efficacy through an epidemiological framework. Soil Biol Biochem 42, 2044 – 2057.
• Popescu, G., 2005, Tratat de patologia plantelor, vol II, Agricultură, Editura Eurobit, p. 143, 341 p.
• Prioletta, S., Bazallo, M., E., 1998, Sunflower basal stalk rot (Sclerotium bataticola): Its relationship with some yield component reduction. Hellia 21: 33 – 44.
• Sarova, J., Kudlikova, I., Zalud, Z, Veverka, K., 2003, Macrophomina phaseolina (Tassi) Goid moving north temperature adaptation or change in climate? J Plant Dis Prot 110: 444 – 448.
• Simonetti, E., Viso, N. P., Montecchia, M., Zilli, C., Balestrasse, K., Carmona, M., 2015, Evaluation of native bacteria and manganese phosphite for alternative control of charcoal root rot of soybean. Microbiol. Res. 180, 40–48.
• Sinclair, J. B., 1982, Compendium of Soybean disease. 2nd Ed. by American Phytopathology Society, St. Paul, Minnesota, USA.
• Shiekh, A., H., Ghaffar, A., 1984, Reduction in variety of sclerotia of Macrophomina phaseolina with polyethylene mulching of soil. Soil Biology and Biochemistry 16: 77 – 79.
• Short, G. E., Wyllie, T. D., Bristow, P. R., 1980, Survival of Macrophomina phaseolina in soil and residue of soybean. Phytopathology 70: 13 – 17.
• Spagnoletti, F., Carmona, M., Gómez, N. E. T., Chiocchio, V., Lavado, R. S., 2017, Arbuscular mycorrhiza reduces the negative effects of Macrophomina phaseolina on soybean plants in arsenic-contaminated soils. Appl. Soil Ecol. 121, 41 –47.
• Spagnoletti, F. N., Cornero, M., Chiocchio, V., Lavado, R. S., Roberts, I. N., 2020, Arbuscular mycorrhiza protects soybean plants against Macrophomina phaseolina even under nitrogen fertilization. Eur. J. Plant Pathol. 156, 839 – 849.
• Srivastava, A. K., Arora, D. K., Gupta, S., Pandey, R. R., Lee, M., 1996, Diversity of potential microbial parasites colonizing sclerotia of Macrophomina phaseolina in soil. Biol. Fertil. Soils. 22: 136 – 140.
• Tančić, Sonja, Boško, Dedić, Aleksandra, Dimitrijević, Sreten, Terzić, Siniša, Jocić, 2012, Bio-Ecological relations of sunflower pathogens – Macrophomina phaseolina and Fusarium spp. and sunflower tolerance to these pathogens, Romanian Agricultural Research, NO. 29, Print ISSN 1222-4227; Online ISSN 2067-5720, 349 – 359.
• Torres, M. J., Brandan, C. P., Petroselli, G., Erra-Balsells, R., Audisio, M. C., 2016, Antagonistic effects of Bacillus subtilis subsp. subtilis and B. amyloliquefaciens against Macrophomina phaseolina: SEM study of fungal changes and UV-MALDI-TOF MS analysis of their bioactive compounds. Microbiol. Res. 182, 31–39.
• Vear, F., 2016, Changes in sunflower breeding over the last fifty years. OCL 23 (2): D202.
• Vimal, S. R., Singh, J. S., Arora, N. K., and Singh, S., 2017, Soil-Plant-microbe interactions in stressed agriculture management: a review. Pedosphere 27, 177 – 192.
• Zaman, N. R., Kumar, B., Nasrin, Z., Islam, M. R., Maiti, T. K., Khan, H., 2020, Proteome analyses reveal Macrophomina phaseolina ’s survival tools when challenged by Burkholderia contaminans N Z. A C S Omega 5, 1352 – 1362.
• Yang, S. M., Owen D. F., 1982, Symptomology and detection of Macrophomina phaseolina in sunflower plants parasitized by Cylendrocopturus adspersus larvae. Phytopathology 72: 819 – 821.
• EPPO Standard, European and Mediterranean Plant Protection Organization PP 2/21(1), 2000 – Guidelines on good plant protection practice – Sunflower, 9 p.
• Șef lucrări Dr. Ing. Cotuna Otilia, FACULTATEA DE AGRICULTURĂ – USV „Regele Mihai I” din Timișoara, Departamentul de Biologie și Protecția Plantelor.